B. Inst. Pesca, São Paulo, 43(4): 578 - 592, 2017
Doi: 10.20950/1678-2305.2017v43n4p578
CICLO REPRODUCTIVO DE Tagelus plebeius (BIVALVIA) EN EL ESTUARIO DEL RÍO
CEARÁ, NORDESTE DO BRASIL
Márcia Fernandes de FARIAS
1
, Cristina de Almeida ROCHA-BARREIRA
1
Artigo Cientíco: Recebido em 20/06/2017; Aprovado em 04/10/2017
1
Instituto de Ciências do Mar, Universidade Federal do Ceará (LABOMAR/UFC), Av. da Abolição, 3207, Meireles, CEP: 60165-081, Fortaleza,
Ceará, Brasil. E-mail: cristina.labomar@gmail.com (autor correspondiente)
REPRODUCTIVE CYCLE OF Tagelus plebeius (BIVALVIA) IN THE CEARÁ RIVER ESTUARY,
NORTHEAST OF BRAZIL
RESUME
El bivalvo Tagelus plebeius es una especie infaunal y eurihalina que se encuentra principalmente
en ambientes intermareales tropicales. Aunque existan estudios acerca del ciclo reproductivo de
bivalvos, todavía hay pocas investigaciones sobre la biología reproductiva de la mayoría de las
especies que se encuentran en el litoral brasileño, las cuales son importantes para el equilibrio de
estos ecosistemas y representan una actividad económica complementaria o de subsistencia de los
pescadores artesanales. Se describió el ciclo reproductivo de T. plebeius a partir de una población
ubicada en el estuario del Río Ceará, en el municipio de Fortaleza, Estado de Ceará, Brasil. Durante
15 meses (abril/2006 a junio/2007) se colectaron 450 ejemplares a los cuales se les examinó las
gónadas mediante histología rutinaria. Los estadios de desarrollo gametogénico se denieron con
las siguientes fases: Organización Folicular (OF), Proliferación (P), Maduración/Eliminación Inicial
(M/E), Eliminación Avanzada (EA) y Atresia Celular (AC) para ambos sexos. La especie tiene un
ciclo reproductivo continuo, presentando ejemplares maduros y desovados durante todo el año. Sin
embargo, fueron observados períodos de mayor liberación de gametos en el segundo semestre del
año. Entre los factores que estarían inuenciando el ciclo reproductivo de T. plebeius en el estuario del
Río Ceará, la salinidad parece ser el principal, ya que se encontró una correlación signicativa entre
este factor y las fases Maduración/Eliminación Inicial y Atresia Celular.
Palabras clave: Bivalvia; gametogénesis; histología; reproducción.
ABSTRACT
The bivalve Tagelus plebeius is an infaunal and eurihaline species found mainly in tropical intertidal
environments. Although there are studies on the reproductive cycle of bivalves, there is still little
research on the reproductive biology of most species found on the Brazilian coast, which are
important for the balance of these ecosystems and represent a complementary economic activity
or subsistence of artisanal shermen. The reproductive cycle of T. plebeius was described from
a population located in the Ceará river estuary, in the municipality of Fortaleza, Ceará, Brazil.
During 15 months (April/2006 to June/2007), 450 specimens were collected and the gonads were
examined by routine histology. The stages of gametogenic development were dened with the
following phases: Follicular Organization (OF), Proliferation (P), Maturation/Initial Elimination
(M/E), Advanced Elimination (EA) and Cellular Atresia (AC) for both sexes. The species has a
continuous reproductive cycle, presenting mature and spawned specimens throughout the year.
However, periods of higher gametes release were observed in the second half of the year. Among
the factors that would be inuencing the reproductive cycle of T. plebeius in the Ceará river estuary,
salinity seems to be the main one, since a signicant correlation was found between this factor and
the phases Maturation/Initial Elimination and Cell Atresia.
Key words: Bivalvia; gametogenesis; histology; reproduction.
B. Inst. Pesca, São Paulo, 43(4): 578 - 592, 2017
CICLO REPRODUCTIVO DE Tagelus plebeius (BIVALVIA) EN EL ESTUARIO...
579
INTRODUCCIÓN
La “almeja navaja” Tagelus plebeius (Lightfoot,
1786) es un bivalvo abundante en regiones tropicales,
encontrado tanto en áreas de sedimento arenoso como
limo-arcilloso (GUTIÉRREZ y VALERO, 2001). Vive
enterrado en estos sedimentos en profundidades de
30 a 75 cm. Esta especie se distribuye desde el estado
de la Carolina del Norte, en los Estados Unidos, hasta
el sur de Argentina (RIOS, 2009). En los estuarios de
la región Nordeste de Brasil, donde comúnmente se
encuentra este molusco, representa una actividad
económica complementaria y/o de subsistencia de
los pescadores artesanales.
Estudios sobre la biología reproductiva de los
moluscos estuarinos son fundamentales para se
denir la calidad de vida de los organismos bien
como la evaluación del potencial de explotación de los
recursos y su manejo (BARREIRA y ARAÚJO, 2005).
En los moluscos explotados por muchas comunidades
ribereñas y litorales, la densidad y el tamaño medio
de los organismos pueden ser afectados por esta
explotación. Las actividades de pesca de moluscos
es intensa en Brasil y puede exceder la capacidad
de recuperación de las poblaciones en algunas
localidades (SILVA-CAVALCANTI y COSTA, 2011).
La reproducción, el desarrollo embrionario y el ciclo
del desarrollo gonadal son aspectos importantes para el
entendimiento de la biología de cualquier organismo,
una vez que sin indicaciones seguras sobre el ritmo
y el ciclo reproductivo sería difícil comprender otros
aspectos biológicos (NARCHI, 1976). La importancia
de la adquisición del conocimiento en reproducción
se relaciona con la necesidad de un estudio adecuado
de la historia de vida de las diversas especies de
moluscos y su pertinencia con el manejo adecuado y
conservación.
Algunos factores abióticos también pueden regular
o sincronizar el ciclo reproductivo de los moluscos y
de la mayoría de los invertebrados marinos. De estos,
están la temperatura y la salinidad, siendo la primera
señalada como la más importante (BEUKEMA et al.,
2001, BARREIRA y ARAÚJO, 2005, BOEHS et al., 2008,
ASCENCIO et al., 2016)
Trabajos sobre la reproducción de T. plebeius
fueron realizados en Brasil por MATOS et al. (1997),
en el Estado de Pará, por CEUTA y BOEHS (2012),
en el Estado de Bahia y por SILVA et al. (2014) en el
estado de São Paulo. En Argentina, CLEDÓN et al.
(2004) también estudiaron el ciclo reproductivo de la
referida especie.
Aunque existan diversos estudios sobre el ciclo
de reproducción en bivalvos, todavía hay carencia
de pesquisas sobre los aspectos biológicos básicos
de la mayor parte de las especies encontradas en el
litoral brasileño. Estas informaciones son importantes
para el equilibrio de los ecosistemas y muchas veces
cruciales en la economía de las comunidades costeras
y hasta mismo de regiones enteras (BARREIRA y
ARAÚJO, 2005).
Debido a la escasez de estudios realizados
sobre la reproducción de T. plebeius y justicando
la importancia de este fenómeno biológico para
asegurar la manutención de los estoques naturales de
las poblaciones explotadas, se considerando también
la importancia de las pesquisas sobre la biología
reproductiva de moluscos bivalvos comúnmente
encontrados en el litoral brasileño, el objetivo de
este trabajo fue estudiar el ciclo reproductivo de esta
especie en el estuario del Río Ceará, Estado de Ceará,
Brasil y analizar las relaciones entre las fases del
desarrollo gametogénico y las variaciones abióticas
(temperatura, salinidad y pluviosidad) ocurridas en
el área de estudio.
MATERIALES Y MÉTODOS
El estuario del Río Ceará ubicado en el estado
de Ceará, en la frontera de los municipios de
Fortaleza (oeste) y Caucaia (este). Es un ambiente con
características típicas de estuario solamente durante
el período de lluvias, cuando la precipitación y el
desague del río son mayores que la evaporación, y
la circulación presenta características típicamente
estuarinas (ALCÂNTARA-FILHO, 1978). Las aguas
estuarinas que inundan el manglar del Río Ceará
se presentan constantemente turbias. La salinidad
varía considerablemente en función del caudal del
río y de la amplitud de las mareas y la temperatura
es, en general, elevada, variando de 22 a 30 ° C, con
una relativa humedad relativa del 80%. El clima local
es ecuatorial húmedo y semiárido, con precipitación
máxima en los meses de marzo a julio, con promedios
anuales que varían de 1.000 a 1.500 mm (MIRANDA
et al., 1988; SEMACE, 2006). El sedimento presentó
una granulometría lodo-arenosa, con predominio de
arena na y ocurrencia de conchas y fragmentos de
conchas de bivalvos (FARIAS y ROCHA-BARREIRA,
2012).
Durante un período de 15 meses (abril/2006
a junio/2007) se recolectaron mensualmente 30
animales, totalizando 450 ejemplares. Éstos fueron
FARIAS e ROCHA-BARREIRA
B. Inst. Pesca, São Paulo, 43(4): 578 - 592, 2017
580
extraídos al azar de un banco natural en el estuario
del Río Ceará (03°42’09.8” S, 38°35’49.0” W) (Figura
1). Los muestreos se realizaron en mareas diurnas
de sizígia, de acuerdo con las Tablas de Mareas
divulgadas por el Departamento de Hidrología y
Navegación de la Marina (DNH) para el Puerto
de Mucuripe (Fortaleza) en los años 2006 y 2007
(BRASIL, 2006; 2007). Por tratarse de un molusco
encontrado enterrado en profundidades que pueden
variar de 30 a 75 cm, los animales fueron capturados
utilizando una pala de pico grande. Los organismos
eran localizados por la observación en el sedimento
de marcas a los pares de los oricios de los sifones
característicos de este bivalve.
Simultáneamente a la recogida de muestras se
tomaron datos de las variables ambientales, como
temperatura (agua, aire y sedimento) y salinidad del
agua. Los datos de precipitación para el municipio de
Fortaleza fueron obtenidos a través de la Fundación
Cearense de Meteorología y Recursos Hídricos
(FUNCEME).
Para el estudio histológico, las gónadas de los
ejemplares se jaron en Bouin salino durante ocho
horas y se conservaron posteriormente en alcohol
70%. En laboratorio las gónadas se deshidrataron
en una batería creciente de etanol y se incluyeron en
parana. Cortes de 5 µm de grosor se realizaron en un
micrótomo manual, se deshidrataron con etanol, se
aclararon con xileno y posteriormente fueron teñidos
con hematoxilina-eosina (KIM et al., 2006). El montaje
denitivo se hizo con resina sintética (“Entellan”).
La determinación del sexo de los animales se
realizó mediante el examen de la gónada. Para la
clasicación de las células germinales y de las fases
del ciclo gametogénico, se siguió las denominaciones
definidas para Anomalocardia brasiliana (Gmelin,
1791) (BARREIRA y ARAÚJO, 2005). Se clasicaron
independientemente las gónadas de machos y
hembras tomando como base el estudio microscopio
de las láminas histológicas.
Se observaron y fotograaron las células con
microscopio óptico binocular y cámara digital acoplada
para la vericación del desarrollo gametogénico. La
razón sexual se calculó mensualmente mediante la
relación r = n° de machos/n° de hembras y se analizó
estadísticamente por el teste del “Qui-cuadrado”
(X
2
) (donde, Ho: r =1; H1: r 1), con un nivel de
signicancia de 95%. Para estimar el crecimiento
de las células femeninas a lo largo del período de
estudio se midió en aproximadamente 100 células
el diámetro de las ovogonias, de los ovocitos
previtelogénicos, vitelogénicos y maduros mediante
un microscopio binocular acoplado al computador
(software ScopePhoto
©
versión 1.0.0.0.) y se expresó
en micrómetros (µm). Las correlaciones entre las
fases del desarrollo gonadal y las variaciones de
temperatura, salinidad y pluviosidad en el área
de estudio se obtuvieron mediante el análisis no
parametrico de Spearman (software STATISTICA
®
versión 6.0.).
Figura 1 . Localización del área de muestreo: Estuario del Río Ceará, Brasil (Elaborados pelos autores)
B. Inst. Pesca, São Paulo, 43(4): 578 - 592, 2017
CICLO REPRODUCTIVO DE Tagelus plebeius (BIVALVIA) EN EL ESTUARIO...
581
RESULTADOS
Proporción y Diferenciación Sexual
Se identicaron 196 machos (43,5%) y 173 hembras
(38,44%) (Figura 2). Los individuos indiferenciados
(inmaturos sexualmente) correspondieron al
4%. También se encontraron 63 individuos que
presentaron solamente células iniciales en desarrollo,
representando el 14% de los ejemplares analizados.
Los machos presentaron un tamaño mínimo de 23,0
mm y máximo de 53,2 mm (40,3 ± 6,21 mm) y las
hembras presentaron un tamaño mínimo de 22,0
mm y un máximo de 62,5 mm (40,9 ± 5 72 mm). Los
individuos indiferenciados presentaron tamaños
inferiores a 21,0 mm. A lo largo del período de
estudio la proporción entre machos y hembras osciló
de 0,47 a 2, siendo los machos más abundantes que
las hembras, sin embargo, considerando el promedio
del período, la proporción sexual fue en torno de 1:1.
La razón sexual promedia fue de 1,13 M: 0,88 F. Los
resultados del teste X
2
(Qui-cuadrado) aceptaron la
hipótesis nula (H0) para la razón sexual igual a 1
para la especie investigada (X
2
= 3,84; GL=1; α = 0,05).
Figura 2 . Proporción sexual de los ejemplares de Tagelus plebeius, observados en el período de abril/2006 a junio/2007 en
el estuario del Río Ceará, en Fortaleza, Ceará
Histología de las Gónadas
Las células germinativas masculinas se
encontraron junto a las células de la pared de los
folículos testiculares. En este estudio se reconocieron
espermatogonias (fuertemente basofílicas, con
citoplasma con volumen reducido en relación al
núcleo, el cual es grande y contiene varios nucléolos
también basófilos), espermatócitos (basofílicos,
el núcleo ocupa casi todo el volumen celular,
presentando condensación de la cromatina),
espermátides (muy pequeñas, presentando
núcleo redondeado, basófilo, poco perceptible)
y espermatozoides (región de la cabeza basófila
ligeramente alargada y agelo acidólo largo y muy
no), de la pared hacia el centro del folículo, en esta
secuencia (Figura 3).
En las hembras se reconocieron ovogonias
(pequeñas y ovaladas, conectadas a las paredes del
folículo, presentan citoplasma ligeramente basólo
y núcleo esférico bien desarrollado y un nucléolo
basólo), ovocitos previtelogénicos (más grandes
que las ovogonias, de forma ligeramente alargada,
pudiendo o no estar unidos a la pared folicular,
citoplasma acidófilo, núcleo voluminoso con un
nucléolo grande y fuertemente basólo y cromatina
adensada), ovocitos vitelogénicos (más grandes que
los pre-vitelogénicos, con citoplasma acidólo y
núcleo también aumentado, reaccionando poco a los
colorantes y nucléolo basólo) y ovocitos maduros
(de forma irregular, libres en el centro del folículo,
capa celular poco perceptible, levemente basólo,
citoplasma acidólo y núcleo poco coloreado con
nucléolo evidente) (Figura 4).